Uzun metrajlı film kariyeriyle eş zamanlı olarak Nick Cave, Einstürzende Neubauten, Siouxsie and the Banshees, Depeche Mode, Muse, Robert Plant, The Rolling Stones, Bob Dylan, Johnny Cash ve Massive Attack gibi sanatçılar için müzik videoları yönetti ve projelerde işbirliği yaptı.
Hillcoat 2005 yılında başrollerinde Ray Winstone, John Hurt, Guy Pearce ve Emily Watson'ın oynadığı The Proposition (Teklif, 2005) filmini yayınladı. The Proposition, En İyi Yönetmen de dahil olmak üzere sekiz dalda Avustralya Film Enstitüsü Ödülleri'ne aday gösterildi ve IF ödüllerinde En İyi Film ödülünü kazandı. Hillcoat'un son çalışmaları arasında Cormac McCarthy'nin ödüllü romanından uyarlanan ve başrollerini Viggo Mortensen, Robert Duvall ve Charlize Theron'un paylaştığı The Road (2009) ve Tom Hardy'nin başrolünü üstlendiği Lawless (2012) yer alıyor, Shia LaBeouf, Jessica Chastain, Jason Clarke ve Guy Pearce'ın oynadığı Triple 9 (2016) ve Chiwetel Ejiofor, Kate Winslet, Woody Harrelson, Casey Affleck, Anthony Mackie, Aaron Paul, Norman Reedus, Clifton Collins Jr. , ve Gal Gadot. Son olarak Black Mirror'ın dördüncü sezonunun Crocodile adlı bölümünü yönetti.
John şu anda Blank Films Inc aracılığıyla birçok yeni film ve televizyon projesi geliştirmektedir. Uluslararası ödüllü müzik videoları ve reklam filmleri yönetmeye devam ediyor.